Цитоплазматическая наследственность — это наследование признаков, независимых от ядерных генов. Во многих случаях это материнская наследственность, т. е. признаки передаются по женской линии. Многие явления, которые раньше рассматривали как цитоплазматическую наследственность, теперь связывают с унипарентальной или неменделевской бипарентальной передачей митохондрий или же пластид, которые в этом отношении весьма сходны с митохондриями. Обсуждая причины большого отставания исследований по цитоплазматической наследственности от изучения ядерной генетики тех же самых организмов, Р. Сэджер писала:
«Есть две группы технических трудностей, и обе весьма серьезны. Во-первых, оказалось очень сложно индуцировать мутации цитоплазматических генов. Большинство до сих пор изученных цитоплазматических мутантов возникло спонтанно; некоторые были индуцированы пиридиновыми красителями и нитрозогуанидином. Единственный из описанных мутагенов, зазывающий широкий спектр цитоплазматических мутаций — это антибиотик стрептомицин, действующий на одноклеточную зеленую водоросль Chlamydomonas… Почему этот агент специфически действует на цитоплазматическую систему и не вызывает мутаций в ядерных генах, остается столь же загадочным, как своеобразный спектр действия различных производных акридина… Второе серьезное затруднение на пути анализа цитоплазматической наследственности состоит в материнской передаче большинства цитоплазматических генов… Тот факт, что во многих группах организмов широко распространена тенденция к унипарентальному наследованию таких генов, указывает на какое-то эволюционное значение этой особенности их передачи».
Симбиотическая концепция происхождения органелл объясняет, в чем именно состоит селективное преимущество передачи цитоплазматических генов от одного родителя. Для репродукции органеллы симбиотического происхождения никогда не может быть достаточно действия одних лишь ядерных генов; поэтому в процессе коэволюции хозяина и протоорганеллы должны были создаться механизмы, обеспечивающие сохранение хотя бы одной копии генома органеллы на всех стадиях жизненного цикла хозяина. Когда у эукариотических микроорганизмов впервые возникло оплодотворение с образованием зиготы, общим правилом, вероятно, была изогаметическая передача органелл от обоих родителей. Естественный отбор стремился по возможности уменьшить избыточность, неизбежно возникавшую при слиянии гамет, каждая из которых содержала по меньшей мере одну копию генома симбионта. У многих эукариот в результате этой тенденции произошел переход от изогамет к анизогаметам, что устранило необходимость подвижности обеих гамет и в конце концов привело к передаче геномов органелл с неподвижной гаметой, по определению женской.
Половой диморфизм возник во многих линиях эволюции: у вольвоксовых и конъюгат среди зеленых водорослей, у сосущих инфузорий, хитрид, оомицетов. Во всех случаях женская гамета содержит геном органелл, запас пищи и прочий цитоплазматический багаж, в то время как мужская отбрасывает столько цитоплазматического материала, сколько возможно без ущерба для функции оплодотворения. Во многих случаях пол-донор и пол-реципиент не прямо гомологичны, а лишь аналогичны, т. е. их дифференциация явилась результатом действия одних и тех же факторов отбора-таковы пыльцевая трубка и зародышевый мешок покрытосеменных; подвижные спермин и содержащие запасы пищи яйца насекомых; ядра антеридия, проникающие в трихогину и затем в основание аскогония у грибов-аскомицетов; антеридий, трубка оплодотворения и ооспора пероноспоровых водных плесеней (оомицеты); яйцеклетка, освобождающаяся из яичника и встречающаяся с подвижным спермием в матке, у млекопитающих.
Стратегии органелл и симбионтов аналогичны: при передаче от родителей потомству женские генеративные клетки их обычно сохраняют, а мужские отбрасывают, если только, как в случае митохондрий спермия, органеллы не нужны для самого процесса оплодотворения. Если же это не так, как в случае хлоропластов и необходимых для хозяина симбионтов насекомых, естественный отбор отдает предпочтение тем органеллам или симбионтам, которые способны дедифференцироваться до минимального уровня (возможно, до одного полного генома на особь потомства). Многие симбионты отсутствуют в сперме и передаются с яйцами-либо внутри яйцеклетки, либо на ее оболочках, как, например, симбионты зеленой гидры. У ряда хорошо изученных насекомых существуют сложные механизмы, обеспечивающие перенос симбионтов в яичники и затем в яйца. Таким образом, в материнской передаче митохондрий и пластид нет ничего непонятного; это результат одновременного действия двух селективных давлений-в пользу анизогамии и против избыточности.
Граник и Джайбор утверждают, что внутриклеточные органеллы произошли путем дифференциации, в процессе упаковки метаболических систем в специализированные единицы. Они полагают, что такого рода компартментализация дает эукариотам селективные преимущества, так как обеспечивает «дополнительную мутационную стабильность и регуляторную гибкость». Как и Бернарди, эти авторы наделяют эволюцию предусмотрительностью. Нет никаких данных о том, чтобы ДНК органелл в целом отличалась по чувствительности к мутагенам от ядерной ДНК. Правда, как отмечает Сэджер, некоторые ядерные мутагены не индуцируют цитоплазматических мутаций, но это можно объяснить относительно малой чувствительностью генома, представленного множеством копий, к любым мутагенным воздействиям. Это явление можно сравнить с неуязвимостью симбионтов, число которых значительно превышает число их хозяев. Как правило, в каждой митохондрии содержится несколько копий митохондриальной ДНК, а в каждой клетке много митохондрий.
Если мутация органеллы приводит к утрате ее функции, то она фенотипически проявится лишь в том случае, если все нормальные органеллы в клетке будут заменены мутантными. Такое замещение происходит редко — возможно, лишь у некоторых организмов, например у Chlamydomonas, сразу после оплодотворения. У Chlamydomonas и Ulva признаки пластид передаются потомству от одного родителя, и развитие органелл, по-видимому, находится в зиготе под строгим контролем. Такое замещение органелл вряд ли может произойти случайно, особенно если популяция органелл велика.
Тот факт, что синтез ДНК в митохондриях не синхронизирован с прерывистым циклом роста ядра, тоже вполне естествен в случае прокариотического происхождения митохондрий: у бактерий ДНК синтезируется непрерывно.
Результаты исследований развития пластид и митохондрий подтверждают представление о том, что «цитоплазматические мутагены» и «необратимо обесцвечивающие факторы» влияют непосредственно на способность органелл репродуцироваться в цитоплазме клеток хозяина. На обработку химическими агентами члены однородной популяции склонны реагировать одинаково: в определенной концентрации агент может быть либо безвредным, либо летальным, либо мутагенным. С точки зрения симбиотической теории «аномальное стопроцентное мутирование» цитоплазматической генетической системы — это однотипная реакция клона микроорганизмов, которые по той или иной причине живут внутри клеток других микроорганизмов. Воздействия, необратимо лишающие организм хозяина нормальных пластид и митохондрий с «частотой мутирования» 100%, следует рассматривать как «эффективные лекарства», а не как мутагены. Именно это имел в виду Дж. Ледерберг, утверждая, что обесцвечивающие факторы «излечивают» эвглен от их пластид. Такие факторы (стрептомицин, высокая температура, ультрафиолетовое облучение, нитрозогуанидин) просто сильнее действуют на геномы пластид, чем на нуклеоцитоплазму. Эту интерпретацию подтверждает невозможность обнаружить обратные мутации цитоплазматических генов. Вероятность обратной мутации р— → р+ у дрожжей или появление хлоропластов у эвглен, лишенных пластид, так же мала, как вероятность спонтанного возникновения прокариот!
Почему при ряде воздействий эвглены полностью теряют свои пластиды и их ДНК, в то время как в клетках, необратимо утративших функции митохондрий, обычно сохраняется хотя бы некоторая часть митохондриальной ДНК? Большинство эукариот-облигатные аэробы; очевидно, воздействия, приводящие к полной утрате митохондрий, для них легальны. С другой стороны, фотосинтезирующие эукариоты являются факультативными автотрофами: они могут жить, потеряв способность к фотосинтезу. У эвглен нет мейоза и имеется необычная форма митоза. Вероятно, взаимоотношения между нуклеоцитоплазмой и пластидами у эвглен носят менее облигатный характер, чем отношения между нуклеоцитоплазмой и органеллами у животных и растений, которым свойствен мейоз; возможно, это связано с отсутствием у эвглен менделевской генетической системы, для которой характерна централизация контроля функций органелл в ядре. Дрожжи — это эукариоты, обладающие мейозом, у которых митохондрии почти полностью интегрированы с генетической системой нуклеоцитоплазмы. Антибиотики и другие агенты уменьшают количество митохондриальной ДНК, но не вызывают полной ее утраты, хотя в клетках р— фенотипическая экспрессия митохондриального генома необратимо нарушена. Никакая ядерная мутация не может восстановить «ген» р+, т. е. не может вызвать повторного появления утраченной или поврежденной митохондриальной ДНК. Возможно, что нефункциональная митохондриальная ДНК, сохраняемая дрожжами после воздействий, вызывающих утрату митохондрий, имеет исходно ядерное происхождение — гипотеза, поддающаяся в принципе экспериментальной проверке.
Симбиотическая теория позволяет также по-новому интерпретировать представление о том, что стрептомицин вызывает у Chlamydomonas широкий спектр цитоплазматических мутаций, в частности появление ацетат-зависимых мутантов. Стрептомицин — это не мутаген, подобный акридинам или рентгеновским лучам, а ингибитор прокариотического белкового синтеза; он подавляет освобождение вновь синтезированных белковых цепей, присоединяясь к малой субчастице рибосомы. Потеряв способность поддерживать существование пластид, клетки Chlamydomonas в своем питании больше не зависят от фотосинтеза. После утраты функционирующих пластид нуклеоцитоплазма начинает испытывать потребность в ацетате, том самом ацетате, который клетки дикого типа получают как продукт фотосинтеза. Ингибирование синтеза белка в хлоропластах эвглены постепенно приводит к полной потере пластидной ДНК, а тем самым и к необратимой утрате способности образовывать пластиды. У Chlamydomonas ингибирование синтеза белка стрептомицином тоже в конце концов нарушает синтез нуклеиновых кислот, в результате чего образуются нефункциональные хлоропласты. Однако ДНК хлоропластов не теряется полностью: цитоплазматическая мутация «стабильна», т. е. необратимо поврежденные хлоропласты передаются в ряду поколений. Подобно людям, страдающим тяжелыми наследственными болезнями, в природе эти дефектные органеллы не могли бы сохраниться даже в одной генерации; они обязаны своим существованием богатой питательными веществами среде, которой служит для них цитоплазма клеток хозяина, и, конечно, ученым, которые заботятся о «мутантных» штаммах.
Источник: Л. Маргелис. Роль симбиоза в эволюции клетки. Пер. В.Б. Касинова, Е.В. Кунина. Под ред. Б.М. Медникова. Издательство «Мир». Москва. 1963