Эволюция пигментной системы фотосинтеза

Эволюция фотосинтеза тесно связана со становлением его аппарата (пигментной системы, хлоропластов, листьев и т. д.).

Данные «молекулярной палеонтологии» показывают, что порфириносодержащие структуры были синтезированы из пиррольных соединений уже в процессе химической эволюции, но только с появлением живых организмов они нашли соответствующее применение в качестве хлорофиллов, цитохромов и гемоглобинов. С проникновением порфиринов в коацерваты создалась возможность для обратимых фотохимических окислительно-восстановительных реакций (А. И. Опарин, 1969). Дальнейшее усиление каталитических функций порфиринов было достигнуто путем образования комплексов с Fe, Cu, Mg, Co. К тому же порфирины, обладая антирадиационными свойствами, обеспечивали живым существам успех в борьбе за существование.

Сложен путь эволюции молекулы фоторецептора фотосинтеза. Первично хорошо растворимые в воде порфирины не могли быть включены в мембраны. Поэтому отбор пошел в направлении усиления растворимости их в липидах, что привело к уменьшению в молекуле карбоксильных групп и увеличению гидрофобных радикалов — возникают молекулы с остатком фитола. Присоединение последнего к молекуле хлорофилла и обеспечило возможность взаимодействия пигмента с липидами мембран. В то же время в ходе эволюции фототрофов происходит смена форм пигмента. У зеленых бактерий (наиболее примитивных фототрофов) преобладают бактериохлорофиллы c и d, у пурпурных бактерий — бактериохлорофиллы a и b и фитол, у цианей — хлорофилл a, у бурых и диатомовых водорослей — хлорофилл a и c, у красных — хлорофилл d. В последующем фикобилины заменяются хлорофиллом b (эвгленовые и зеленые водоросли).

Порфирины как фоторецепторы, по-видимому, предшествовали хлорофиллам. Они широко распространены у бактерий, растений и животных, пути их биосинтеза очень древние. Одна из древних форм порфиринов — уропорфирины (возникающие и абиогенно) — обладает способностью воспринимать на свету электрон от доноров. Такие порфирины, поглощая свет умеренной энергии, могли удовлетворить энергетические потребности жизни на начальных этапах ее эволюции. Но по мере увеличения суммы жизни, когда возникли дополнительные потребности в органическом веществе, этого было уже недостаточно. Для создания последнего требовалось усилить фотопоглощающую способность порфиринов, что было достигнуто отбором фототрофов на возможность включения ионов Металлов в порфириновое кольцо. Следует заметить, что порфирины имеют более выраженное химическое сродство к ионам Fe²⁺, Со²⁺ и Zn²⁺, чем к Mg²⁺. Тем не менее Mg-порфирины появляются у фототрофов предположительно несколько раньше, чем комплексы с другими металлами. Последние стали выполнять иные функции — участие в темновом транспорте электронов.

Порфирины могли синтезироваться на первичной Земле абиогенно, путем конденсации четырех молекул пиррола. В восстановленной атмосфере продуктами подобной конденсации могли быть восстановленные продукты-хлорины. Переход к окисленным формам порфиринов происходил в последующем по мере насыщения атмосферы O₂.

Возникновение хлорофилла связывают с превращением уропорфирина или выработкой других путей для его биосинтеза в организме. Если принять во внимание вывод о более эволюционной древности гема, чем хлорофилла (М. Кальвин), то судьба фототрофности первично зависела от отбора организмов по способности образовывать в них комплексы порфиринов с Mg²⁺. Именно для них могли быть характерны наибольшие Возможности к окислительно-восстановительным превращениям порфириновых соединений.

В ходе эволюции возникает сочетание функций Mg-порфиринов и Fe-порфиронов в молекулах хлорофилла и цитохромов. Порфириновое кольцо стало основой для молекул гема и хлорофилла. Эти молекулы у животных и растений синтезируются из 5-аминолевулиновой кислоты, последняя у растений образуется из глутаминовой кислоты. У животных также около 25% аминолевулиновой кислоты образуется из глутаминовой кислоты. Итак, пути синтеза гема и хлорофилла оказываются очень сходными, что, вероятно, связано с общностью их происхождения. Есть указания и на то, что синтез гема мог служить промежуточным, этапом в реакции биосинтеза хлорофилла (Г. Гаффрон). Отбор по Mg-порфиринам среди фототрофов, кроме того, был обусловлен их способностью оставаться в возбужденном состоянии и образовывать связи с другими компонентами фотосинтетического аппарата. С возникновением фермента метилтрансферазы (S-аденозилметионин-Мg-протопорфирин-метилтрансфераза) окончательно складываются пути биосинтеза хлорофилла у фототрофов.

Порфирины принадлежат к числу наиболее стабильных органических молекул, что обусловлено их циклической структурой и энергией резонанса (38 Дж/моль). Один из представителей порфиринов — хлорофилл — способен долго сохранять энергию поглощенного кванта и передавать ее идентичной молекуле. Как указывает А. А. Красновский, благодаря этим и другим особенностям порфиринов молекула хлорофилла стала основным пигментом, участвующим в процессах фиксации энергии света.

Интересны причины, приведшие к отбору центрального металла в порфириновом кольце. В земной коре элементы встречаются в следующей убывающей концентрации: кремний (27,6%), алюминий, железо, калий, натрий, кальций, магний и титан (0,6%). Соединения кремния, алюминия и титана нерастворимы в воде, поэтому у них трудно образуются порфириновые комплексы. В воде порфириновые комплексы с натрием, калием и кальцием быстро гидролизуются. Наиболее устойчивы и активны комплексы с магнием и железом, способные к возбуждению и обратимому восстановлению или окислению.

Известно, что функцию «ловушек» фотонов выполняет не только хлорофилл, но и другие пигменты. Однако в реакционный центр фотосинтеза у растений входит главным образом хлорофилл, в частности его длинноволновые формы. Роль других пигментов (каротиноиды, фикобилины) в фотосинтезе высших растений менее значительна, они служат для удаления из системы избыточной энергии квантов коротковолнового света, что предохраняет хлорофилл от разрушения. Так, хотя каротиноиды не участвуют в первичных реакциях и фотосинтетическом транспорте электронов, они защищают фотосинтетический аппарат от деструктивного действия света. Роль каротиноидов в фотосинтезе усиливается с увеличением его спектрального диапазона (Дж. Эдвардс, Д. Уокер, 1986).

В случае ингибирования процесса биосинтеза каротиноидов специфическими ингибиторами или при возникновении соответствующих мутаций происходят необратимые нарушения фотосинтетического аппарата (А. Т. Мокроносов, В. Ф. Гавриленко, 1992). Кроме того, каротиноиды участвуют в устранении токсичности O₂, процессах оплодотворения (П. М. Жуковский), защите от инфекций и т. д. Поэтому каротиноиды имеются у всех организмов. Разнообразен их состав у фототрофов: только у пурпурных бактерий их обнаружено свыше 20 (М. В. Гусев, Л. А. Минеева, 1985).

В то же время эволюция фототрофности идет в направлении усиления роли хлорофилла. Центральное положение магния в молекуле порфиринов предопределило их преимущественное использование в поглощении, запасании и преобразовании световой энергии. Как подчеркивают А. Т. Мокроносов и В. Ф. Гавриленко (1992), циклическая структура молекулы, физико-химические свойства и природа электронно-колебательных спектров, способность к обратимым окислительно-восстановительным превращениям Mg-порфиринов определили эффективность их участия в фотосинтезе; они способны с 100%-ной эффективностью преобразовывать энергию за счет только жесткой структуры самой молекулы. Начиная с эвгленовых дальнейшая эволюция фототрофности была связана с усложнением структуры молекул Mg-порфиринов и отбором в популяциях в направлении повышения роли хлорофилла в клетке, образование его комплексов с белками. Наконец, повышение эффективности фотосинтеза достигается поддержанием гетерогенности пигментной системы (включая хлорофилл) и потоком энергии от коротковолновых к длинноволновым формам пигментов.

Разнообразие состава пигментов у фототрофных организмов достаточно хорошо показано, что достигается за счет небольших модификаций боковых группировок Mg-порфиринов (хлорофилл и бактериохлорофиллы) или взаимодействием одной и той же молекулы с белковыми и липидными компонентами (А. Т. Мокроносов, В. Ф. Гавриленко, 1992). Известно более 10 нативных форм хлорофилла. Среди них различают хлорофилл a, обнаруженный у водорослей и высших растений; хлорофилл b — у зеленых, харовых, эвгленовых и высших растений; хлорофилл c — у бурых водорослей, золотистых и диатомей; хлорофилл d — у красных водорослей. Бактериохлорофиллы обнаружены у бактерий: a и b — у серных и несерных пурпурных, с и d — у зеленых серобактерий. Кроме того, у цианей и красных водорослей имеются фикоцианин и фикоэритрин. У прокариот есть также каротиноиды, ксантофиллы (лютеин, зеоксантин, виолоксантин и фукоксантин) и фикобилины (фикоцианин и фикоэритрин), причем у разных групп в разном сочетании. Бактериохлорофиллы поглощают лучи с большей длиной волны (705—1100 нм), чем. хлорофиллы. У цианей фотосинтез идет с участием хлорофилла, представленного в виде нескольких спектральных форм. У них обнаружено до 30 различных пигментов, благодаря чему цианеи способны к хроматической адаптации в условиях пещер, куда свет проникает ограниченно. В целом разнообразие состава пигментов фотосинтеза у бактерий и водорослей представляет собой приспособление к условиям с ограниченным доступом света (разнообразные водоемы с разной глубиной).

Окончательный выбор хлорофилла как фотосенсибилизатора объясняют его способностью включаться в липопротеиновые комплексы мембран (и к тому же с увеличением фотосенсибилизационной активности) и концентрироваться на мембранах (что имело значение для упорядочения функции хлорофилла). Фотосенсибилизационная активность хлорофилла в 100 раз превышает таковую у протохлорофилла. Бактериохлорофиллы не могли стать универсальными фотосенсибилизаторами для всех фототрофов ввиду низкой (7,7 Дж/моль) энергии активации по сравнению с хлорофиллом (10,5 Дж/моль). Потенциал энергии их активации оказывается недостаточен для фотолиза воды.

Указанные обстоятельства и определили первоначальное закрепление хлорофилла в роли фотосенсибилизатора. Эволюционную линию, приведшую к образованию бактериохлорофиллов, рассматривают как тупиковую в развитии фототрофности и способности выделять кислород (Р. Клейтон, 1984).

Как показал еще К. А. Тимирязев, фотосинтез осуществляется только в лучах света, поглощаемых хлорофиллом. Указав, что хлорофилл способствовал завоеванию растениями суши, он пишет: «Хлорофилловая функция должна была первоначально выработаться у первобытных морских водорослей, и именно в этой подводной флоре встречаемся с наибольшим разнообразием пигментов. Из всех этих веществ, вероятно, самое важное — хлорофилл». К важным особенностям хлорофилла, определившим его как основной пигмент фотосинтеза, принято относить его способность к окислительно-восстановительным превращениям, поглощать квант света и отдавать электрон акцептору. В клетках фотосинтезирующих тканей этот процесс завершается за доли секунд. За 1 с молекула хлорофилла в окислительно-восстановительном процессе оборачивается в 100 раз (Р. Клейтон, 1984). Поэтому, несомненно, за единицу времени и пространства органическое вещество создавали наиболее продуктивно те из фототрофов, которые использовали хлорофилл как сенсибилизатор. К другим преимуществам хлорофилла следует отнести его «настрой» на красный свет, способность удерживать поглощенную энергию и донорно-акцепторную изменчивость. Все это определило «победу» хлорофилла в энергетической конкуренции:

Для эволюционной стабилизации биомолекул (хлорофилл, родопсин, цитохромы и др.) важное значение имеет их соответствующая организация — «окружение» (Н. Т. Witt, 1983). Предполагают такие ее эволюционные этапы: трехмерное пространство → двухмерная «кювета» из жирных липидов → анизотропия в организации мембран → образование замкнутых мембранных структур (везикул). В итоге специфичность участия хлорофилла и реакций фотосинтеза характеризуется:

наличием процессов регуляции для утилизации энергии света — кванта;
кооцерацией функций двух фоторецепторных центров, хлорофилла a и b при переносе электронов от H₂O к НАДФ⁺;
направленностью потока энергии из возбужденных реакционных центров;
возникновением циркуляции Н⁺ и накачки Н⁺;
использованием протонного потенциала для образования АТФ;
использованием H₂O как источника электронов.

Говоря о необходимости организации биомолекул, следует обратить внимание на возникновение хлоропласта для укладки молекул хлорофилла и на усложнение структуры самой органеллы фотосинтеза.