Если целью паразита является превращение хозяина в источник своего питания, то растение, наоборот, стремится этого не допустить.
Отсюда следует, что если растение сумеет превратить свои ткани в неудобоваримые, а то и просто в ядовитые для паразита, то оно перестанет им поражаться.
Малоспециализированные некротрофы слабо зависят от состава питательных веществ поражаемого ими растения. Прежде всего их биосинтетические возможности значительно шире, они больше привыкли рассчитывать на себя, чем на питающее их растение. Наоборот, высокоспециализированные биотрофы потому и не могут существовать вне живой клетки, что используют готовые органические вещества, которые в них синтезируются. Иными словами, такие паразиты заставляют растения биосинтезировать определенные соединения вместо себя, а сами часто даже утрачивают эту способность. И один из механизмов уже описанной реакции СВЧ как раз и состоит в лишении паразита необходимого ему питания и в навязывании голодовки.
Чем теснее приурочен биотроф к обмену своего растения-хозяина, чем более он от него зависим, тем более вероятно, что такая зависимость может быть нарушена при том или ином изменении обмена растения. Известно, что биотрофы потенциально более подвержены вымиранию, чем некротрофы, поскольку целиком зависят от судьбы своего хозяина (гибель растения приводит и к гибели его облигатного паразита). Может быть, именно поэтому облигаты так дорожат жизнью своего хозяина, не оказывая на пего летального воздействия. Приспособленность паразита к составу клеток своего растения-хозяина, как к единственному источнику питания, носит название пищевой специализации.
Конечно, паразиты в меньшей мере испытывают дефицит от наличия в составе растений первичных соединений — углеводов, липидов, белков, которые встречаются в каждой живой клетке и превращаются в основном обмене веществ. Более вероятно, что пищевая специализация определяется наличием либо концентраций относительно редко встречающихся соединений, так называемых веществ вторичного обмена.
В середине 50-х годов Э. Гарбер предложил гипотезу устойчивости растений, основанную на зависимости паразита от состава питательных веществ хозяина. Работая с 7 мутантами бактерий, зависимыми по ряду аминокислот, он пришел к выводу, что растение окажется устойчивым, если не обеспечивает патогена необходимым питанием. В том случае, если оно способно прокормить паразита, имеет место восприимчивость.
Согласно гипотезе Гарбера, устойчивость растений определяется отсутствием в их тканях некоторых физиологически активных веществ, которые паразит не в состоянии самостоятельно синтезировать. Это могут быть некоторые витамины, незаменимые аминокислоты, ростовые вещества и ряд других соединений. Подобная гипотеза фитоиммунитета получила название питательно-тормозящей.
Еще до Гарбера близкая концепция устойчивости была сформулирована советским исследователем, основоположником патофизиологии растений К. Т. Сухоруковым, который провел серию интересных исследований, касающихся роли питания паразита в устойчивости хлопчатника к возбудителю инфекционного увядания и картофеля к возбудителю фитофтороза. Вот что стало ясным после его работ. Для роста фитофторы необходимы растворимые сахара, однако в картофеле они находятся в неудобоваримой для фитофторы форме — в виде крахмала. Казалось бы, чего проще: фитофтора должна выделять фермент — амилазу, расщепляющую крахмал до сахаров, и проблема решена. Но в том-то и дело, что амилазы у фитофторы пет, зато она есть у картофеля, а следовательно, ею можно воспользоваться. Однако опять неудача: амилаза у картофеля хотя и есть, но она заблокирована особым ингибитором — систоамилазой. Паразит преодолевает и эту трудность: освобождает амилазу из блока, с ее помощью расщепляет крахмал и потребляет образующиеся при этом моносахара. Видите, как сложно и с каким дальним прицелом управляет фитофтора в своих интересах обменом пораженного картофеля. Правда, в конце паразиту все же приходится расплачиваться. На заготовленных им для себя сахарах поселяются сапрофиты, которые раньше не могли поражать картофель, и постепенно вытесняют неспособную с ними конкурировать фитофтору.
Обмен биотрофа настолько тесно приспособлен к обмену его растения-хозяина, что всегда существуют некие узкие места, в которых паразит особенно уязвим. Вопрос только в том, чтобы эти места обнаружить. Чаще всего узкие места находит само растение-хозяин, изменяя своп обмен таким образом, что паразит лишается некоего фактора, необходимого ему для существования. Тем самым растение как бы само указывает на узкий участок паразитирования патогена, а человеку остается только понять, как оно это делает. Читатель простит нас за излишний антропоморфизм. Конечно, на самом деле все происходит по-другому: некая мутация превращает растение в устойчивое и тем самым позволяет избежать заражения. Отбор подхватывает эту полезную мутацию, благодаря чему мутанты и получают преимущество в потомстве.
В качестве примера можно привести паши работы по изучению того же возбудителя фитофтороза, который в ходе сопряженной эволюции со своим хозяином — картофелем утратил способность самостоятельно синтезировать стерины. И не потому, что они ему не нужны. Стерины фитофторе просто необходимы. Во-первых, они являются обязательным компонентом цитоплазматических мембран эукариотов, создавая их прочный каркас. Во-вторых, выполняют функции гормонов либо их предшественников. Оказалось, например, что без стеринов фитофтора не может образовывать споры. Удалось даже установить ту мишень, которая нарушается в отсутствие стеринов: без них не происходит формирования цитоплазматической мембраны зооспор паразита, т. е. нарушается его главный процесс — воспроизведение.
Паразит утрачивает способность самостоятельно синтезировать стерины не потому, что последние ему не нужны, а потому что он может воспользоваться готовыми стеринами, имеющимися в составе хозяина-картофеля. Зачем утруждать себя синтезом, если можно без лишних хлопот получить сразу готовый продукт? Более того, фитофтора сумела приспособиться и к качественному составу стеринов своего хозяина. Главным стерином картофеля является β-ситостерин, который составляет более половины от всех имеющихся стеринов. Именно этот стерин стал самым «любимым» для фитофторы, поскольку он наиболее соответствует ее питательным потребностям.
Вскоре последовал ответный удар со стороны растения. В инфицированном картофеле обмен изменился так, что стерины синтезироваться перестали. Конечно, не во всем растении (прожить без стеринов картофелю невозможно), а только в зоне инфицирования. Особенно резко сокращалось количество любимого фитофторой β-ситостерина. Фитофтора оказалась как бы в кольце бесстериновых клеток, а следовательно, была лишена возможности размножаться.
Но и этого оказалось мало. Те вещества, которые ранее использовались в биосинтезе в качестве предшественников для стеринов, теперь стали предшественниками для фитоалексинов, ингибирующих развитие паразита. Дело в том, что сесквитерпеноидные фитоалексины картофеля и стерины образуются из общих предшественников единым биогенетическим путем. На определенном этапе биогенеза находится поворотный пункт: если метаболизм пойдет в одном направлении, образуются стерины, если в другом — сескитерпеноиды. Поскольку первых в зоне инфицирования фитофтороустойчивого картофеля нет, а вторые присутствуют в избытке, можно полагать, что вместо стеринов образуются токсические фитоалексины. Так что же получается? Паразит не только голодает, но и отравляется? Два удара по паразиту и оба достигаются одним и тем же изменением процесса метаболизма.
Но и это еще не все. Казалось бы, несмотря на общее происхождение обеих защитных реакций, каждая из них воздействует на паразита самостоятельно: отсутствие стеринов делает невозможным спороношение паразита, а фитоалексины оказывают на него токсическое воздействие. Но это только на первый взгляд. В отсутствие стеринов ослабляется ригидность цитоплазматических мембран паразита, и он становится значительно чувствительнее к воздействию фитоалексинов. Так, если для полного
подавления роста паразита, содержащего стерины, необходимо 200 мкг/мл ришитина, то для гибели того же паразита, лишенного стеринов, их нужно только 6—7 мкг/мл, т. е. в 30 раз меньше. Для бесстеринового паразита фитоалексины значительно более опасны, и, для того чтобы его погубить, растению нужно синтезировать их значительно в меньшем количестве. Недаром считается, что стерины защищают организм от неблагоприятных факторов среды — температурного стресса, ионизирующего излучения, воздействия токсических веществ. Усиленный синтез стеринов представляет собой приспособительную реакцию организма на выживание.
Таким образом, изменение терпеноидного биогенеза, происходящее в фитофтороустойчивом картофеле, наносит по паразиту не двойной, а тройной удар:
1) гриб лишается стеринов, необходимых ему для размножения и патогенных свойств;
2) взамен стеринов образуются токсические фитоалексины;
3) лишенный стеринов гриб становится чувствительнее к фитоалексинам.
Итак, отдельные защитные реакции растения действуют сообща, взаимодополняя и усиливая друг друга. Результат их воздействия представляет собой пример синергизма, поскольку, взятые вместе, они оказывают больший эффект, чем сумма эффектов каждой реакции в отдельности. Да так, собственно, и должно быть, поскольку каждая из защитных реакций ослабляет паразита. А ослабленный предыдущим воздействием паразит, естественно, становится более уязвим для последующего удара.
Как вы, наверное, помните, Гарбер считал, что устойчивость растения объясняется отсутствием в его тканях того или иного необходимого паразиту вещества еще до контакта с патогеном. Растение с дефицитом такого вещества уже должно было быть устойчиво к данному паразиту. Однако из сказанного выше следует, что растение до встречи с паразитом может содержать все продукты, необходимые для того, чтобы его прокормить.
Но как только паразит, «соблазнившись» богатыми растительными запасами, пробует проникнуть в растение, последнее изменяет свой обмен так, что в его тканях перестают образовываться нужные паразиту вещества, взамен чего начинают синтезироваться яды. Теоретическая возможность подобного механизма устойчивости была предсказана еще В. И. Эфроимсоном, который предполагал, что устойчивость растений может проявляться в изменении структуры того гена, который ответствен за выработку продукта, необходимого для существования паразита, и превращения его в соединение, тормозящее деятельность патогена или активность его ферментов.
Приспособленность паразита к стероидному обмену хозяина не может не удивлять. Мало того, что паразит утратил способность самостоятельно синтезировать стерины с тем, чтобы пользоваться стеринами картофеля, а фитофтора приспособилась к качественному составу стеринов хозяина (более всего «полюбив» главный стерин-β-ситостерин), оказалось еще, что развитие паразита точно повторяет содержание стеринов в вегетирующих растениях картофеля.
Возбудитель фитофтороза картофеля, согласно теории иммуногенеза М. С. Дунина, относится к болезням нисходящей фазы онтогенеза. Фитофтороз впервые появляется к моменту цветения картофеля и достигает своего максимального развития в конце лета. Недаром эта болезнь называется еще поздней гнилью. Динамика появления и накопления стеринов в листьях точно отражает появление и развитие болезни: содержание стеринов во всходах очень низкое, оно резко возрастает к началу цветения и достигает своего максимума к началу естественного отмирания ботвы. Получается, что слабо функционирующий стериновый биогенез ограничивает развитие гриба на первых этапах вегетации, а возрастание содержания стеринов позволяет ему распространяться и спороносить на более поздних фазах развития растений.