Ясно, что в толстой кишке у низших термитов обитают многочисленные микроорганизмы.
Основную их массу составляют жгутиконосцы, видовой состав которых характерен для каждого вида термитов. Среди них присутствуют ксилофаги, питающиеся измельченной древесиной, и целый ряд форм, неспособных захватывать твердые частицы. Из бактерий отмечены целлюлозолитические, пропионовые и другие физиологические группы.
Весь этот комплекс микроорганизмов можно рассматривать как специализированный микробиоценоз, а толстую кишку термита — как своеобразный микробиотоп; населяющие его совокупности особей каждого вида представляют собой микропопуляции. Под этим углом зрения рассмотрим особенности населения толстой кишки, его внешние и внутренние связи.
Доминирующими видами этого микробиоценоза являются жгутиконосцы, представленные только в таких микропопуляциях, и в других биотопах, как правило, не встречающиеся. Их видовой состав обычно постоянный, хотя, вероятно, среди них можно выделить облигатных и факультативных симбионтов. Так, в числе жгутиконосцев кишечника R. speraius указан Holomastigotes elongatum Grassi, который без заметного вреда для хозяина отсутствовал в культуре этих термитов, длительное время существовавшей в нашей лаборатории.
Значительно меньшее постоянство наблюдается в видовом составе бактериальной флоры, поскольку у низших термитов пока не отмечены специализированные виды бактерий, и состав их в значительной степени определяется микрофлорой почвы и древесины, в которой обитают термиты.
Ограниченный объем толстой кишки поддерживает массу всех ее обитателей на определенном и довольно постоянном уровне. При стабильных условиях существования термитов среда обитания в их кишечнике практически не меняется и численность микроорганизмов остается постоянной. Это продолжается, однако, сравнительно недолго — на протяжении одного межлиночного периода.
Линьки термитов придают особое своеобразие этому микробиоценозу. Во время линьки все обитатели толстой кишки выводятся из нее вместе с интимой. После окончания линьки термит, подлизывая проктодеальные выделения других особей, вновь заселяет свой кишечник жгутиконосцами, а приступив к нормальному питанию, вводит в него и новый комплекс бактерий. Все микроорганизмы быстро размножаются и вновь достигают постоянного уровня численности.
Тесные трофические и метаболические связи между различными жгутиконосцами и бактериями приводят к строго определенному и постоянному количественному соотношению особей разных видов. Например, на долю Trichonympha agilis у термитов R. lucifugus приходится 17%, а у R. speratus — 19% от общего количества клеток простейших; число клеток Microjoenia hexamitoides Kirby в кишечнике светобоязливого термита составляет около 29% и т. д. Такие же соотношения сохраняются и при общем снижении количества простейших в кишечнике. Следовательно, мы вполне можем говорить о строгом динамическом равновесии, которое устанавливается между микропопуляциями обитающих в кишечнике микроорганизмов.
Воздействие внешних абиотических факторов на микробиоценоз кишечника термитов может быть прямым и косвенным через физиологическое состояние термита-хозяина.
Примером прямого воздействия может служить частичная или полная гибель всех простейших в кишечнике при повышении температуры; термиты при этом остаются живыми. Термиты, обитающие в гнездах с относительно кондиционированными метеорологическими условиями, сами достаточно стенотермны, а обитающие в их кишечнике микроорганизмы находятся в еще более стабильных температурных условиях и вследствие этого оказываются более чувствительными к повышенной температуре, чем их хозяева.
Косвенное воздействие на микробиоценоз кишечника оказывает пониженная влажность воздуха в термитнике, которая ведет к снижению численности жгутиконосцев.
От интенсивности питания термита зависят очень многие компоненты микробиоценоза его кишечника. Голодание термитов приводит к частичной или полной их дефаунации. Выдерживая термитов A. ahngerianus без пищи разные сроки, можно целенаправленно уничтожать в их кишечнике определенные виды жгутиконосцев. При этом в первую очередь погибают наиболее крупные ксилофаги, а затем жгутиконосцы, не потребляющие древесину. Это и понятно, так как отсутствие древесных частиц в полости толстой кишки лишает пищи прежде всего ксилофагов, а растворенные в кишечном соке питательные вещества и бактерии, которыми питаются другие группы жгутиконосцев, сохраняются значительно дольше.
Сильное воздействие на симбионтов оказывает и качество пищи термита. Количество жгутиконосцев сокращается при питании термитов очень твердой или совершенно сгнившей древесиной. Даже питание древесиной разных пород может оказывать влияние на численность некоторых жгутиконосцев. При кормлении термитов К. flavicollis мицелием грибов их кишечник освобождается от простейших. Смит и Вильямс обнаружили в гнилой древесине термитов Reticulitermes virginicus (Banks) без жгутиконосцев в кишечнике. По мнению этих авторов, гибель простейших была вызвана питанием термитов сильно разложившейся древесиной. Гнилая древесина содержит много ксилозы и арабинозы. Вероятно, эти сахара термиты могут усваивать без помощи простейших.
Вообще повышение в пище термитов концентрации сахаров вызывает гибель жгутиконосцев. На этой основе Э. А. Орловой разработан метод избирательного освобождения кишечника термитов от ряда простейших.
Как было показано выше, с пищей термитов в их кишечник поступают многочисленные бактерии, а при проктодеальном трофаллаксисе — и мумифицированные простейшие. Поступающие в толстую кишку микроорганизмы пополняют ее микропопуляции. Благодаря проктодеальному трофаллаксису жгутиконосцы постоянно циркулируют между всеми активно питающимися особями семьи термитов. У некоторых видов термитов (A. ahngerianus, R. lucifugus), семьи которых могут объединяться в большие колонии, в обмен жгутиконосцами включаются термиты из нескольких семей. В большинстве же случаев семьи термитов изолированы одна от другой территориально и этологически.
Встреча термитов A. ahngerianus из разных семей вызывает взаимную агрессивную реакцию. В эксперименте такие встречи часто заканчиваются летальным исходом одного из противников, причем трупы поедаются победителями. Однако в природе такие столкновения у термитов нашей фауны никто не наблюдал и вряд ли они вообще имеют место.
Семья термитов может существовать сотни лет, поддерживая неизменным состав микробиоценозов в кишечниках многомиллионного потомства. Такое сообщество микроорганизмов, ограниченное одной семьей или колонией термитов, в течение всего периода своего существования полностью изолировано от других таких же сообществ. Связь между ними может осуществляться только после закладки новой семьи термитов.
Ежегодно из крупных семей вылетают крылатые имаго, уносящие в кишечнике полный набор симбиотических жгутиконосцев. В основанных ими новых семьях личинки, подлизывая проктодеальные выделения самца и самки, смешивают в своем кишечнике простейших из отцовской и материнской семей термитов. Лишь через несколько лет, когда молодая семья термитов наберет силу и в ней появятся крылатые имаго, жгутиконосцы из нее получат возможность встречи с такими же простейшими из другой семьи. Таким и только таким путем осуществляется панмиксия в популяциях кишечных жгутиконосцев термитов. Географически границы популяций простейших, очевидно, совпадают с границами популяции термита-хозяина. Особенностью их является существование только в семьях термитов в составе микробиоценоза толстой кишки.
Микропопуляции, составляющие такой микробиоценоз являют собой те элементарные единицы, на уровне которых осуществляются прямые и косвенные связи между видами симбионтов. Некоторые трофические и метаболические связи этих микроорганизмов исследованы Э. А. Орловой на примере двух видов термитов Reticulitermes.
В разных вариантах опыта удаляли из кишечника один или несколько видов простейших, а также бактерии и спирохеты и при этом учитывали интенсивность питания и продолжительность жизни термитов. Оказалось, что термиты могут нормально питаться, только имея полный набор кишечных симбионтов. Любые нарушения микробиоценоза их кишечника приводили к снижению интенсивности питания и преждевременной гибели термитов. Особенно чувствительны были термиты к удалению жгутиконосцев-ксилофагов, и в первую очередь Trichortympha agilis. В его отсутствие в кишечнике наблюдалось размножение других видов ксилофагов, но они не могли в полной мере обеспечить потребности термита. Кроме того, Т. agilis сдерживает чрезмерное размножение и нейтрализует вредные метаболиты жгутиконосца Trichomonas trypanoides.
Многие жгутиконосцы питаются бактериями, регулируя тем самым их численность в кишечнике. При удалении простейших наблюдалось быстрое возрастание численности бактерий, что приводило к скорой гибели термитов.
Эксперименты Э. А. Орловой убедительно показали, что деление жгутиконосцев кишечника на ксилофагов и осмотрофов может быть только условным, так как ксилофаги не могут существовать, питаясь только древесиной. Они захватывают и переваривают бактерии и нуждаются в метаболитах, выделяемых жгутиковыми-осмотрофами. В свою очередь, по крайней мере часть осмотрофов также питается бактериями.
Бактериальная флора толстой кишки в значительной степени зависит от состава бактерий в пище термитов. Однако и среди бактерий можно проследить тесные симбиотические отношения между различными физиологическими группами. При анаэробном разложении целлюлозы образуются спирт, уксусная и молочная кислоты, которые служат прекрасным источником энергии и углерода для большого числа микроорганизмов. Многие из них поэтому могут жить в симбиозе с целлюлозолитическими бактериями. В частности, при их совместном культивировании с азотфиксирующими бактериями в культуральной среде значительно повышается накопление органического азота.
В кишечнике термитов симбиотические взаимоотношения бактерий, разрушающих целлюлозу, могут устанавливаться и с представителями других присутствующих в нем физиологических групп. Например, денитрификаторы, обнаруженные в кишечнике, могут потреблять органические кислоты и другие продукты гидролиза клетчатки, получая при этом необходимый источник энергии. В свою очередь, они снижают окислительно-восстановительный потенциал в кишечнике, обогащают среду органическим азотом и витаминами и понижают концентрацию органических кислот. Все это создает необходимые условия для дальнейшего размножения целлюлозолитических бактерий. Вероятно, многих сторон отношений между бактериями в толстой кишке термитов мы еще не знаем.