Проблема эволюции животных, интенсивно разрабатываемая в последние полтора столетия, таит много нерешенных загадок, раскрытие которых зависит от знания многих биологических (морфологических, эмбриологических, молекулярнобиологических) и палеонтологических закономерностей.
Согласно современным представлениям, большинство главных ветвей филогенетического древа билатеральных Metazoa, за исключением нескольких наземных групп, возникло 545-505 млн лет назад в Кембрийский период, который продолжался около 40-50 млн лет. Находки ископаемых многоклеточных свидетельствуют о том, что все известные ныне принципиальные планы строения тела билатеральных возникли примерно за 20 млн лет («Кембрийский взрыв»). Освоение суши наземными членистоногими и позвоночными происходило значительно позднее (спустя примерно 80 млн лет). Этот процесс стал возможным прежде всего благодаря появлению дыхательного аппарата, способного усваивать кислород воздуха, и достаточно мощного двигательного аппарата, обеспечивающего подвижность на суше и в воздушном пространстве без поддержки водной среды.
Вызванное мутациями изменение развития одного модуля не обязательно ведет к изменению развития остальных модулей. Это обстоятельство резко повышает шанс на выживание претерпевшего мутацию животного. Таким образом, модульный принцип организации эмбриогенеза создает прочную основу для постепенных эволюционных преобразований. Принцип модульной организации распространяется не только на структуры зародыша, но и на генетические системы управления развитием. Поэтому изменение, например, одной системы проведения сигнала в клетке не обязательно вызывает изменение других систем сигналинга.
Наиболее широко известны три основных эволюционных способа изменения эмбрионального и личиночного развития: разобщение (диссоциация) процессов развития во времени и пространстве, умножение (дупликация) частей с последующей их дивергенцией и, наконец, замещение функции той или иной структуры.
К изменениям индивидуального развития путем разобщения событий эмбриогенеза относятся гетерохронии, гетеротопии и изменения скорости роста частей тела.
Термин гетерохрония, введенный еще Геккелем, означает изменение сроков развития органа у данного вида относительно предковой формы. Гетерохронии обусловлены изменениями времени экспрессии регуляторных генов одного модуля относительно времени экспрессии генов другого модуля. Смещение закладки органа на более ранние этапы развития называют акселерацией (от лат. acceleratio — ускорение), тогда как обратный процесс называют ретардацией (от лат. retardation — замедление). Рассматривая соотношение развития соматических структур и половых органов, Гулд (Gould, 1977) показал роль гетерохронии в возникновении педоморфоза и неотении.
Гетеротопии представляют собой изменения места закладки органов в эмбриогенезе, ведущие к формированию иного, чем у предковой формы, плана строения тела. Классическим примером гетеротопии может служить смещение у некоторых рыб (Gobius capito, Lepadogaster и др.) закладки брюшных плавников в переднем направлении, где они, срастаясь, образуют присоску, расположенную впереди от грудных плавников. Возникновение присоски имело адаптивный характер, и позволило занять прибрежный ареал в области прибоя.
Возникновение многообразных вариантов общего плана строения тела в процессе эволюции часто обусловлено аллометрией, т. е. неравномерным ростом частей тела. Изменение скорости роста определенной области тела в процессе эволюции может быть связано с изменением чувствительности клеток данной области к факторам роста, или же интенсификацией синтеза этих факторов в определенный момент времени. Полагают, например, что образование однопалой конечности лошади в процессе эволюции было обусловлено формированием механизма аллометрического роста среднего пальца конечности (Wolpert, 1983; Gilbert, 2000).
Многие эволюционные преобразования плана строения тела связаны с умножением частей тела. Впервые на полимеризацию, как на ведущий принцип эволюции, обратил внимание выдающийся петербургский зоолог В. А. Догель (Dogiel, 1929; Догель, 1954). Дупликация частей создает избыточность элементов, что делает возможной их дивергенцию без утраты функций, которые они выполняли у предковой формы. Вместе с тем наличие множественных гомологичных структур создает предпосылки для олигомеризации, лежащей в основе прогрессивной эволюции многих Metazoa (Догель, 1954).
Дупликация и последующая дивергенция множественных элементов происходит не только на морфологическом, но и на молекулярном уровне. Дупликация анцестрального гена лежит в основе формирования многих семейств генов, в частности семейства Hox-генов, суперсемейства TGF-β, генов Myo-D и многих других.
Наконец, в ходе эволюции эмбриогенеза может происходить смена функции, или кооптация. О кооптации говорят в тех случаях, когда зачаток органа изменяет направление дифференциации, в результате чего он приобретает способность выполнять новую функцию по сравнению с функцией предковой формы. Предсуществующие структуры как бы кооптируются для выполнения новой функции. Например, некоторые элементы сомитов примитивных хордовых в ходе эволюции приобрели способность формировать в эмбриогенезе хрящевые, а затем и костные позвонки, что привело к появлению позвоночника, новой опорной структуры, заместившей хорду анцестральных форм.
Изменения онтогенеза в эволюции животных сводятся к двум основным типам. Это могут быть как кардинальные изменения, так и модификации плана строения животного. При сопоставлении развития животных, занимающих разные уровни филогенетического древа, обнаруживаются изменения, коренным образом преобразующие основной план строения животного. К такого рода кардинальным преобразованиям, которые ведут к возникновению новых типов животных, можно отнести появление в онтогенезе двухслойности, возникновение мезодермы, метамерности, переход от радиального типа симметрии к билатеральному, возникновение хорды и внутреннего скелета, жаберных щелей, черепа и т. п.
Наряду с этим в процессе эволюции часто происходит модификация существующих структур. Такая реорганизация органа обеспечивает выполнение новых функций, не свойственных предковой форме. Ярким примером этого может служить эволюция морфогенеза конечности позвоночных
Чем объясняются эти эволюционные изменения плана строения организма и его органов? Часто говорят, что они возникают в результате процесса адаптации животного к условиям существования. Современное понимание проблемы позволяет отказаться от этой двусмысленной формулировки. В основе преобразований плана строения тела и органов лежат изменения генетических механизмов, управляющих индивидуальным развитием. Возникающие на основе случайных мутаций изменения структур и функций создают предпосылки для освоения новых условий существования, новых ниш, которые были недоступны для предковых форм. Уже давно обращали внимание на то, что слепые пещерные животные потому и живут в пещерах, что их глаза подверглись редукции прежде, чем они заняли пещеры. Вряд ли в этих случаях можно говорить об адаптации, о приспособлении, поскольку здесь речь идет о реализации возникшей независимо от условий существования возможности жить в определенной среде. Эволюция не столько приспособление к условиям среды, сколько ее освоение.
Воссоздание филогении животных — крайне сложная проблема, и в этой области сложилась парадоксальная ситуация, когда родство между крупными таксонами признается всеми, но каждый понимает это родство по-своему, так что в настоящее время нет ни одной по существу бесспорной филогенетической системы. Можно ли отнести губок к двухслойным животным? Являются ли сегментированные аннелиды предками членистых животных? Являются ли предками насекомых многоножки или ракообразные? Каким был предок хордовых? Как возникли Amniota? Эти и многие другие вопросы филогении остаются предметом страстных дискуссий. Среди многих причин такого состояния дел нельзя не отметить неполноту современных знаний о существе процесса, требующего разностороннего анализа, включая анализ эволюции генов и генных систем, которые определяют характер и особенности индивидуального развития.
Идея о том, что эволюция признаков взрослых форм обусловлена изменениями хода онтогенеза, имеет давнюю историю. Одним из первых обратил внимание на это известный зоолог и эмбриолог Фриц Мюллер (1863). В. Гарстанг, оспаривая биогенетический закон Геккеля, выдвинул тезис о том, что «онтогенез не повторяет филогенез, но творит его» (Garstang, 1922).
Представление о значении изменений онтогенеза для эволюционного процесса животных было развито в теории филэмбриогенеза А. Н. Северцова. Первые наметки этой теории были опубликованы Северцовым еще в 1910 г. Позднее им и его учениками были проведены обширные сравнительно-эмбриологические исследования, на основании которых была сформулирована окончательная версия теории филэмбриогенеза как попытка решения вопроса о том, «как происходят и в какой период индивидуальной жизни возникают те изменения органов, которые ведут к филогенетическому преобразованию строения взрослого организма» (Северцов, 1949).
Северцов различает три основных способа филогенетического изменения органов в ходе индивидуального развития. Изменения, происходящие в конце периода морфогенеза, он называет надставкой конечной стадии онтогенеза, или анаболией (от греч. — удлинение).
Исследуя развитие некоторых рыб из семейства Сарганообразных, Северцов установил наличие двух добавочных стадий развития челюстного аппарата у Belone acus по сравнению с родственными формами. На ранних стадиях развития нижняя челюсть Belone лишь слегка выступает вперед относительно верхней. Позднее, нижняя челюсть интенсивно растет, благодаря чему возникает форма челюсти, характерная для рыб из семейства Полурыловых. Однако затем происходит еще одна надставка онтогенеза, в ходе которой теперь уже верхняя челюсть быстро растет и вместе с нижней образует длинное прямое рыло.
Другой способ филэмбриогенеза — девиация (от лат. deviatio — отклонение от пути) состоит в изменении развития органа на средних стадиях онтогенеза. В качестве примера девиации Северцов рассматривает филогенетическое развитие чешуи у рептилий. На начальных стадиях закладки роговых чешуй рептилий сходны с закладкой плакоидных чешуй акуловых рыб. В обоих случаях происходит утолщение эпидермиса, под которым образуется сгущение мезодермы. Позднее, однако, чешуя рептилий и рыб развивается разными способами. У рептилий ключевым элементом формообразования чешуи служит эпидермис. У акуловых плакоидная чешуя представляет собой продукт дифференциации мезодермы.
Третий модус филэмбриогенеза состоит в изменении начальных стадий морфогенеза. Этот способ был назван архаллаксисом. В результате архаллаксиса могли возникнуть различные типы развития животных.
Труды А. Н. Северцова и его школы сыграли важную роль в обосновании тезиса о примате онтогенетических изменений для филогенеза. Конечно, в настоящее время проблема взаимоотношений индивидуального развития и филогенеза вышла далеко за пределы морфологических исследований и решается с учетом современного понимания закономерностей эволюции генетических систем, управляющих развитием, о чем речь пойдет во втором томе этого издания. Здесь же, заключая первый том, мы на основании некоторых данных описательной эмбриологии попытаемся обрисовать поступательный ход эволюции многоклеточных животных, обусловленный последовательными изменениями индивидуального развития. Эту попытку не следует воспринимать как утверждение обязательности описываемого сценария. Наша задача состоит лишь в том, чтобы подчеркнуть творческую роль изменений индивидуального развития в возникновении новых видов и более крупных таксонов, обратить внимание на то, что предпосылки эволюции Metazoa создаются на основе эволюции их онтогенеза.
В основании филогенетического древа располагаются анцестральные Metazoa, которые, судя по данным сравнительной эмбриологии губок и книдарий, должны были иметь внеклеточный матрикс, молекулы клеточной адгезии и механизмы регуляции их экспрессии. Эти животные должны были обладать способностью к формированию эпителиальных пластов, иметь механизмы дезагрегации этих пластов на индивидуальные клетки. Первичные Metazoa, по-видимому, обладали способностью к эпителиальному морфогенезу, т. е. имели механизмы, обеспечивающие образование разного рода впячиваний и выпячиваний эпителиального пласта. Судя по данным об эмбриональном развитии губок и книдарий, анцестральные Metazoa имели также и регуляторные механизмы, контролирующие ингрессию клеток и обеспечивающие направленное движение клеточных масс. Нельзя не обратить внимания на то обстоятельство, что, как это следует из данных по эмбриологии губок, механизмы морфогенетических движений в ходе эволюции возникли раньше обособления эктодермальной и энтодермальной тканей (покровного кинобласта и пищеварительного фагоцитобласта соответственно), что подчеркивает независимость процессов пространственного распределения клеток и их спецификации в формирующемся зародыше.
Возникновение механизмов спецификации обособленных кинобласта и фагоцитобласта следует признать важнейшим этапом эволюции Metazoa. В индивидуальном развитии животных эта спецификация происходит вскоре после дробления. Клетки энтодермальной природы в результате разнообразных морфогенетических процессов (ингрессия, инвагинация, деламинация) формируют первичную кишку, которая сообщается с внешней средой посредством лишь одного отверстия (бластопоральная кишка). Возникновение процесса гаструляции и формирование первичной кишки открыли новую страницу в эволюции Metazoa. В результате этого преобразования раннего онтогенеза возникли двухслойные, объединяющие стрекающих и гребневиков. Формирование в онтогенезе древних Metazoa центрального органа пищеварения, в составе которого появились особые железистые клетки, секретирующие пищеварительные ферменты, обеспечило переход от исключительно внутриклеточного (губки) к смешанной форме пищеварения. Теперь наряду с внутриклеточным происходило и предварительное внеклеточное пищеварение в полости кишки (Стрекающие, гребневики). По-видимому, это повысило эффективность пищеварения и таким образом создало энергетические предпосылки для возникновения механизмов активного движения. Теперь, на этом этапе эволюции, на основе случайных мутаций могли возникнуть, и действительно возникли, соответствующие специфические структуры и функции, обеспечивающие активное движение животного.
Таким образом, двухслойность и появление механизмов специфической дифференциации клеток эктодермальной и энтодермальной линий послужили основой для дальнейшего поступательного движения эволюции.
Возникновение тканей внутренней среды и мышечных тканей стало одним из важнейших событий эволюции Metazoa. Начальные этапы дифференциации этих тканей обусловлены, по-видимому, сигналами, запрещающими развитие клеточных линий эктодермальной и энтодермальной природы. Именно это сходство начальных этапов спецификации тканей внутренней среды, мышечной ткани и экскреторных элементов позволяет говорить о третьем — мезодермальном направлении эмбриональной дифференциации. Процесс возникновения мезодермы, имевший поистине критическое значение для эволюции многоклеточных, продолжался весьма длительное время. Как полагают, он должен был начаться еще до появления гребневиков (Peterson, Davidson, 2000).
Следующий ключевой этап эволюции животных связан с возникновением билатеральности. Проблема происхождения билатеральных животных является одной из дискуссионных в современной филогенетике. В последние годы все настойчивее высказывается идея о монофилетическом происхождении Bilateria, объединяющих Первичноротых (Lophotrochozoa, Ecdysozoa) и Вторичноротых животных (Deuterostomia) .
Решение этой проблемы невозможно без анализа особенностей организации раннего онтогенеза. Для всех трех ветвей билатеральных, во всяком случае для их низших форм, характерна ранняя спецификация клеточных линий. Она обусловлена как материнскими факторами, закономерно распределенными в пространстве яйцеклетки и благодаря этому создающими цитоархитектурные координаты развивающейся системы, так и взаимодействием бластомеров с помощью особых сигнальных молекул. Характерной особенностью этих животных следует признать раннюю экспрессию зиготических генов, которая происходит уже в период дробления. Учитывая, что такой тип организации онтогенеза характерен для аннелид, моллюсков, нематод, иглокожих и асцидий, можно сделать вывод о его первичности, поскольку для высших эшелонов билатеральных животных характерен иной тип организации онтогенеза, при котором на первый план выступает спецификация не отдельных клеток, а целых доменов зародыша — региональная спецификация.
Региональная спецификация, или формирование пространственного паттерна (от англ. pattern — форма, модель, рисунок) подразделяется на ряд последовательных этапов. Сначала с помощью некой системы сигналов, активирующих или репрессирующих соответствующие регуляторные гены, определяется поле, в рамках которого будет происходить формообразование. Следующий шаг связан с подразделением этого поля на отдельные участки, каждый из которых характеризуется транскрипцией специфических регуляторных генов и соответствует отдельным элементам формирующейся структуры. Наконец, происходит спецификация свойств этих элементов. Таким образом, в ходе развития сначала определяется предварительный контур будущей структуры, затем происходит членение общего поля на составляющие элементы и устанавливаются границы между ними. Последний этап региональной спецификации связан с окончательной детерминацией судьбы различных частей формирующейся структуры.
Процесс региональной спецификации не зависит от формирования клеточных линий и определяется особыми, не связанными со спецификацией клеток сигналами. Следует отметить универсальный характер принципа региональной спецификации, который обнаруживается при решении разнообразных задач и на разных стадиях развития. Он лежит в основе формирования общего плана строения тела взрослого животного, например сегментации тела дрозофилы. Вместе с тем он используется и при детерминации местоположения в точно определенном месте таких структур как щетинки или иные, часто микроскопические элементы паттерна.
Другой особенностью низших Bilateria является то, что у этих животных, как правило, развитие непрямое, т. е. осуществляется в два этапа. На первом этапе в процессе эмбриогенеза формируется относительно просто устроенная личинка, способная к активному движению и питанию. План строения личинок заметно отличается от плана тела взрослого животного, которое формируется уже в процессе постэмбрионального развития, т. е. после выхода из яйцевых оболочек
Личинки билатеральных животных с непрямым развитием двусторонне симметричны, построены из ограниченного числа клеток и имеют клетки всего примерно десяти типов, в том числе эктодермальные покровы, нервные, мышечные, мезенхимные, экскреторные клетки и энтодермальный эпителий.
Высказывается предположение (Peterson, Davidson, 2000), что возникновению современных билатеральных животных предшествовал длительный период эволюции. В течение долгого времени первичные Bilateria были представлены микроскопическими животными, морфология которых соответствовала личиночной стадии современных билатеральных. На протяжении эволюции параллельно шли два процесса. Во-первых, формировались отсутствовавшие ранее генетические системы, способные осуществлять региональную спецификацию. Во-вторых, возникли «резервные клетки» («set-aside cells»), т. е. клетки, которые не воспринимали сигналы, направляющие раннее эмбриональное и личиночное развитие. Можно предположить, что источником «резервных клеток» могла стать часть популяции клеток половой линии.
В пользу развиваемой гипотезы свидетельствуют данные о становлении в процессе филогенеза системы Hox-генов, которая играет исключительную роль в региональной спецификации тела животного. У первичных Metazoa имелся один примордиальный Hox-ген. У стрекающих обнаруживаются Нож-гены двух классов — «передние» и «задние», которые возникли в результате дупликации анцестрального гена. Позднее, по-видимому перед обособлением гребневиков, в геноме Metazoa образуется представитель центрального класса Hox-генов. Такая трехчленная структура системы Hox-генов сохранилась на протяжении всей последующей истории развития животных. На ее основе возникли многочленные кластеры Нож-генов билатеральных животных, содержащие гены всех трех классов.
Согласно гипотезе О. Петерсона и Э. Дэвидсона (2000), современные Bilateria возникли путем надстройки онтогенеза (анаболии) личинкоподобных древних первично-билатеральных животных. При этом кластер Hox-генов контролировал формирование передне-задней оси животных, а их рост обеспечивался за счет пролиферации резервных недифференцированных клеток. Таким образом завершилась эра микроскопических Bilateria, и открылись возможности для возникновения животных крупных размеров.
Предки билатеральных были радиально-симметричными животными с замкнутой пищеварительной системой. Согласно «радиальной модели головы» (Shankland, Seaver, 2000), переход к плану тела современных билатеральных мог произойти в результате асимметричной спецификации клеток одного из меридианов яйца радиального предка. Возникновение особой программы асимметричной спецификации в одном из квадрантов дробящегося яйца радиально-симметричного предка, по-видимому, стало важнейшим событием в эволюции многоклеточных, открыв путь к возникновению билатеральных животных. Туловище разрасталось, и его концевой отдел все более отдалялся от головной области. Возникло анальное отверстие, и кишка стала биполярной. Голова, однако, сохраняла черты радиальной организации.
Появление ануса и сквозной кишки привело к возникновению новой конструкции тела животного. Вместо орально-аборальной оси низших Metazoa появилась передне-задняя ось, совпадающая поначалу с анимально-вегетативной осью яйца. Первичные билатеральные животные возникли, по-видимому, на основе форм с пелаго-бентосным жизненным циклом, т. е. форм, имевших пелагических личинок, а во взрослом состоянии ведших придонный образ жизни. Ползание по дну стало своего рода предпосылкой для отбора форм с дифференциацией на спинную и брюшную сторону и, кроме того, способствовало отбору двусторонне-симметричных индивидов (В. Н. Беклемишев, 1964). Действительно, выравнивание давления водной среды на левую и правую стороны продольно движущегося животного должно было сделать это движение более эффективным, способствуя увеличению скорости, относительному снижению энергетических затрат и т. д.
Как полагают, дробление у архибилатерий не было детерминировано и не имело устойчивого характера. Благодаря этому они могли дать начало животным с разными типами дробления — спиральным, билатеральным и радиальным (О. М. Иванова-Казас, 1995). Основой формирования спирального, радиального и билатерального типов дробления, как можно предполагать, стало возникновение клеточных механизмов, которые обеспечивали фиксацию положения веретена деления дробления относительно анимально-вегетативной оси яйца.
Возникновение спирального типа дробления с особыми механизмами пространственного распределения цитоплазматических факторов спецификации клеток, и клетками-родоначальницами различных клонов (трохобласты, первый и второй соматобласты и др.), занимающими строго определенное положение в пространстве, дало начало животным с личинками трохофорного типа.
Утрата ресничных покровов и появление способности к выработке хитиновой кутикулы и экзоскелета у некоторых архибилатерий создали основу для появления особой ветви билатеральных животных Ecdysozoa, развитие которых сопряжено с линьками.
Смещение закладки ротового отверстия в переднем направлении открыло новые возможности в эволюции генерального плана строения тела. В частности, это перемещение освободило нейрогенную сторону зародыша от структур пищеварительного тракта. Благодаря этому в нейрогенной области стало возможным формирование проходящей вдоль всего тела, включая головной отдел, опорной структуры — хорды. Вместе с тем смещение ротового отверстия на контрнейрогенную сторону повлекло за собой превращение последней в брюшную сторону, обращенную к субстрату. Возникновение хорды — теперь спинной струны — послужило отправной точкой развития внутреннего скелета с образованием позвоночника и черепа, т. е. дало начало новой прогрессивной ветви эволюции Metazoa.
Начальные этапы этого процесса отмечены появлением бесчелюстных, а затем и челюстноротых позвоночных. Образование амниона и иных зародышевых оболочек в сочетании с некоторыми другими изменениями онтогенеза послужило необходимой предпосылкой освоения суши вторичноротыми. На этом пути возникают рептилии, птицы и млекопитающие.
Эволюционная морфология и во многом эволюционная эмбриология радикально изменили наши представления о структуре царства животных, установив основные направления их эволюции и последовательность появления новых типов и классов животных. В XX столетии на основе успехов молекулярной биологии возникла биология развития — наука, одной из задач которой является исследование систем генов, связанных с развитием животных. Уже первые шаги в этой области привели к рождению новой отрасли науки — эволюционной биологии развития, к пониманию того, что в основе эволюции животных лежит эволюция генетических систем управления онтогенезом.